Il envisage cependant d'abord d'entrer dans le clergé en tant que chanoine régulier, mais finit par se laisser tenter par la magistrature. Deux ans plus tard, à l'âge de 21 ans, il est nommé conseiller au présidial d'Orléans, fonction déjà occupée par son père et son grand-père. Il le restera jusqu'à sa mort. Il est par ailleurs élu échevin d'Orléans de 1747 jusqu'à sa mort.

L'éclectisme et le pluralisme des sources de Pothier font de son travail une œuvre majeure. En effet, au-delà d'une simple compilation et réorganisation du droit, c'est une véritable réflexion globale sur le droit et les sources du droit français que nous offre Robert-Joseph Pothier. Son œuvre fondatrice a inspiré notamment les rédacteurs du « Code civil des Français » dit « Code Napoléon », ainsi que les juristes américains du 18ème siècle.